Kultuurkapitali esindab ja tema tegevust juhib juhatus, mis koosneb ühest liikmest – juhatajast. Juhataja valitakse nõukogu poolt viieks aastaks.
1993-1998 oli juhataja Tarmo Varendi
1998-2002 oli juhataja Eve Lill
2002-2012 oli juhataja Ülle Koppel
2012-2017 oli juhataja Anne Evrecht
Alates maist 2017 on juhatajaks Kristjan Silm